In Darksiders Genesis wird der vierte Reiter der Apokalypse, STRIFE, gerufen, um die Menschheit vor den zerstörerischen Plänen Luzifers zu retten. Darksiders Genesis bleibt dabei seinen Wurzeln treu: Es wird Kämpfe, Erkundungen, Rätsel, epische Bosskämpfe und Schlangenlöcher geben, die vom Himmel bis in die Hölle reichen. Dieses Spiel ist das erste vollständige Darksiders-Abenteuer, das aus der Vogelperspektive gespielt wird.
Seit Anbeginn der Schöpfung hat "Der Rat" das Gleichgewicht der Existenz aufrechterhalten. Ihre Befehle werden von den Reitern ausgeführt, Nephilim (mächtige Wesen, die der unnatürlichen Vereinigung von Engeln und Dämonen entspringen), die dem Rat die Treue geschworen haben und denen enorme Macht verliehen wurde.
Doch diese Macht forderte einen hohen Preis: Die Reiter erhielten den Befehl, ihre neuen Kräfte dazu einzusetzen, den Rest ihrer Art auszulöschen. In Eden entbrannte daraufhin ein blutiger Kampf, in dem die Reiter den Willen des Rates erfüllten und die Nephilim vernichteten.
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